21 января 1941 г. в Ленинграде образовано Строительство №5 Народного комиссариата путей сообщения, его начальником назначен Герой Социалистического Труда Иван Георгиевич Зубков, прошедший путь от начальника смены до руководителя шахты при строительстве метро в Москве. Проектное задание предусматривало сооружение первой очереди из 12 станций протяженностью 16,5 км.

С началом Великой Отечественной войны силы будущего «Ленметростроя» перенаправили на сооружение железнодорожных путей, переправ и оборонительных укреплений на подступах к городу. Заложенные шахтные стволы были законсервированы. После того как Красная Армия отодвинула линию фронта от Ленинграда, метростроевцы занимались восстановлением дорог, туннелей, станционных сооружений, а также обеспечивали город топливом - их силами были построены угольные шахты Комаровского бассейна.

По инициативе Ивана Георгиевича Зубкова на время Великой Отечественной войны подземные выработки были затоплены водой. Это предотвратило их обрушение и помогло вернуться к строительству метро в кратчайшие сроки: уже 3 сентября 1947 года была возобновлена работа, а 15 ноября 1955 года запущен первый участок Ленинградского метрополитена: поезд отправился со станции «Автово» до «Площади Восстания». Линия связала четыре вокзала города: Балтийский, Витебский, Московский и Финляндский.

В 1961 году вторая линия метрополитена связала южную часть города с Петроградской стороной. Она получила название Московско-Петроградской. 29 апреля того же года открылась первая в мире станция закрытого типа (без боковых посадочных платформ) — «Парк Победы». Решение о её строительстве было принято в рамках постановления ЦК КПСС и Совета министров СССР об устранении излишеств в проектировании и строительстве, вышедшего в 1955 году и завершившего эпоху советского монументального классицизма.

В 1967 году была запущена зелёная Невско-Василеостровская линия, состоящая из станций закрытого типа. Вестибюль станции «Гостиный двор» архитекторы А.К. Андреев, Я.Е. Москаленко и инженер С.П. Щукин встроили в Большой Гостиный двор, спроектированный Жан-Батистом Валлен де ла Мотом.

Участок длиной 1250 метров между станциями «Черная речка» и «Удельная» метростроевцы прошли за рекордные 30 дней. Сданы в эксплуатацию «Черная речка», «Пионерская», «Удельная», «Озерки», «Проспект Просвещения», «Рыбацкое» и депо «Невское». На четвертой Лахтинско-Правобережной линии открыты станции «Площадь Александра Невского‐2», «Новочеркасская», «Ладожская», «Проспект Большевиков», «Улица Дыбенко».

В декабре 2008 году был открыт фрагмент пятой Фрунзенско‑Приморской линии «Звенигородская» - «Волковская» (часть линии эксплуатировалась в составе Лахтинско-Правобережной линии с 1991 года). В марте 2009 года фрагмент был объединен с участком от станции «Комендантский проспект» до станции «Волковская». Построены и сданы электродепо «Выборгское», «Спасская», «Парнас».